Ralph Talbot được đặt lườn tại Xưởng hải quân Boston vào ngày 28 tháng 10 năm 1935. Nó được hạ thủy vào ngày 31 tháng 10 năm 1936; được đỡ đầu bởi bà Mary Talbot, mẹ Trung úy Talbot; và được đưa ra hoạt động vào ngày 14 tháng 10 năm 1937 dưới quyền chỉ huy của Hạm trưởng, Thiếu tá Hải quân H. R. Thurber. Trong cơn cuồng phong New England vào ngày 21 tháng 9 năm 1938 tàu frigate USS Constitution đã bị đứt dây neo và đam vào Ralph Talbot.